Dưới thời nhà Nguyễn, Hàm Ninh là một thôn thuộc tổng Phú Quốc, huyện Hà Châu, phủ An Biên, tỉnh Hà Tiên.

Đến thời Pháp thuộc, tổng Phú Quốc được chuyển thành quận thuộc tỉnh Hà Tiên, Hàm Ninh là một trong ba làng thuộc quận Phú Quốc.

Sau năm 1956, chính quyền Việt Nam Cộng hòa đặt quận Phú Quốc thuộc tỉnh Kiên Giang. Lúc này, Hàm Ninh là một xã thuộc quận Phú Quốc.

Ngày 17 tháng 2 năm 1979, Hội đồng Chính phủ ban hành Quyết định 50-CP[3]. Theo đó:

• Sáp nhập ấp Bãi Thơm và ấp Hòn Một của xã Hàm Ninh vào xã Cửa Cạn
• Sáp nhập ấp Rạch Hàm của xã Hàm Ninh vào xã Dương Tơ
• Đổi tên xã Hàm Ninh thành xã Bãi Bổn.

Tuy nhiên, một thời gian sau, xã Bãi Bổn được đổi lại tên cũ là xã Hàm Ninh.

Ngày 24 tháng 4 năm 1993, Chính phủ ban hành Nghị định 19-CP. Theo đó, thành lập xã Bãi Thơm trên cơ sở tách một phần diện tích và dân số của hai xã Cửa Cạn và Hàm Ninh.

Ngày 9 tháng 12 năm 2020, Ủy ban Thường vụ Quốc hội ban hành Nghị quyết số 1109/NQ-UBTVQH14 về việc thành lập thành phố Phú Quốc trên cơ sở toàn bộ diện tích và dân số của huyện Phú Quốc[4], xã Hàm Ninh thuộc thành phố Phú Quốc như hiện nay.